Hyalomma teken in Nederland

Mathilde Uiterwijk1, Adolfo Ibañez-Justicia1, Hein Sprong2, Paul Overgaauw3, Rolf Nijsse4, Charlotte Dabekausen3, Arjan Stroo1

1. Centrum Monitoring Vectoren (CMV), Nationaal Referentie Centrum (NRC), Nederlandse Voedsel- en Waren Autoriteit (NVWA), Wageningen
2. Centrum Zoönosen & Omgevingsmicrobiologie (Z&O), Rijksinstituut voor Volksgezondheid en Milieu (RIVM), Bilthoven
3. Institute for Risk Assessment Sciences (IRAS), Faculteit Diergeneeskunde, Universiteit Utrecht, Utrecht
4. Infectieziekten & Immunologie (I&I), Faculteit Diergeneeskunde, Universiteit Utrecht, Utrecht

Samenvatting
In de zomer van 2019 zijn op tien verschillende locaties in Nederland tien volwassen Hyalomma marginatum teken gevonden. Vrijwel alle teken zijn gevonden op paarden. Deze tekensoort is gevestigd in landen rondom de Middellandse en Zwarte Zee. Waarschijnlijk zijn nimfen via trekvogels in Nederland terecht gekomen, waarna door geschikte weersomstandigheden de nimfen hebben kunnen vervellen tot adulten. Deze vondst van adulten is niet uniek, aangezien er in eerdere jaren ook volwassen Hyalomma teken in Nederland en omliggende landen gemeld zijn. Deze teken zijn vectoren voor enkele infectieziekten van mensen, paarden en runderen. Op dit moment wordt het risico om een ziekte op te lopen door Hyalomma-teken in Nederland ingeschat als zeer klein.

Hyalomma teken
De gevonden teken zijn Hyalomma marginatum teken. Deze harde teken (Familie: Ixodidae) worden ook wel Middellandse Zee-teken genoemd, omdat ze van nature voorkomen in landen met een mediterraan klimaat; gebieden gekenmerkt door een lange droge periode in de zomermaanden. Hun verspreidingsgebied is van Noord-Afrika, Zuid-Rusland, Oekraïne, Midden-Oosten tot Zuid- en Zuidoost-Europa [1, 2, 3]. In Figuur 1 is de verspreiding van H. marginatum (gevestigde populaties) binnen Europa en een aantal omliggende landen afgebeeld [3].

Figuur 1. Verspreidingsgebied van H. marginatum (Europa e.o.), juli 2019 [3].

Legenda. Rood: gevestigde populaties; geel: introducties bekend; groen: afwezig (voor zover bekend); grijs: onbekend/geen data.

In vergelijking met inheemse teken is het meest typische kenmerk van H. marginatum teken de gestreepte pootjes. Geen enkele andere in Nederland aangetroffen tekensoort heeft roodbruine poten die zo duidelijk gebandeerd zijn met lichtere zones rond de gewrichten (Figuur 2 & 3). Het lijfje van ongevoede Hyalomma vrouwtjes is ongeveer 6 mm groot, en het lijfje van de mannetjes ongeveer 5 mm (Figuur 4). Hiermee zijn ze ongeveer twee keer zo groot als de schapenteek Ixodes ricinus (Figuur 4). Ook zijn Hyalomma teken groter dan de vlekkenteek Dermacentor reticulatus (Figuur 5), waarvan de lijfjes van mannetjes en (ongevoede) vrouwtjes ongeveer 4 mm groot zijn. Vanwege die grootte wordt Hyalomma in de media ook wel reuzenteek genoemd. De vlekkenteek is daarnaast te herkennen aan de lichte vlekken op het schild (Figuur 5). Hyalomma marginatum teken hebben geen gevlekt schild (Figuur 2).

Figuur 2. Volwassen mannelijke Hyalomma teek. Opvallend zijn de gestreepte pootjes en het egaal gekleurde schild. (Bron foto: NVWA CMV)

Figuur 3. Volwassen Hyalomma teek aangehecht aan een paard. (Bron foto: Jente)

Figuur 4. Verschil in grootte tussen volwassen Hyalomma teken (bovenste foto’s) en schapenteken (onderste foto’s). Het scutum (= rugschild) bedekt bij de vrouwtjes alleen het voorste deel van de rug en bij de mannetjes de hele rug.
(Bron foto’s: Zati Vatansever, Kafkas University)

Figuur 5. Adulte mannelijke Dermacentor reticulatus. Opvallend is het gevlekte schild. (Bron foto: RIVM)

Hyalomma teken hebben hun naam te danken aan hun glasheldere ogen: hyalos betekent glas in het Grieks. Mede met deze microscopisch kleine ogen op de uithoeken van het schild merken de teken op 3 tot 9 meter afstand een gastheer op, die ze vervolgens actief benaderen. Ze kunnen de gastheer minutenlang achtervolgen, waarbij ze tientallen meters kunnen afleggen. [4] De meest voorkomende teek in Nederland, de schapenteek, doet dat anders: schapenteken wachten op de top van een grasspriet of in het lage struikgewas op een voorbijganger, die ze opmerken met een geurzintuig en waar ze zich vervolgens aan vast proberen te klampen [5].
Hyalomma marginatum heeft voor het volbrengen van de levenscyclus twee gastheren nodig. De immature stadia van H. marginatum voeden vooral op vogels en kleine zoogdieren zoals (spits)muizen, egels, mollen, konijnen en hazen [6]. Ze vervellen van larve tot nimf op één en dezelfde gastheer, waardoor ze tot wel 26 dagen op één dier aanwezig kunnen zijn [7]. Zo kunnen de immature stadia van Hyalomma honderden kilometers met trekvogels meeliften. Volgezogen Hyalomma nimfen laten zich vervolgens op de grond vallen. Onder de juiste klimatologische omstandigheden (onder andere een warm voorjaar en een lange warme zomerperiode) vervellen de nimfen tot volwassen teken [8]. Volwassen teken die nog niet gevoed hebben, kunnen in de strooisel laag op de grond goed de winter overleven, ook als het een strenge winter betreft [9].
Volwassen Hyalomma teken gaan op zoek naar hoefdieren zoals runderen, reeën, schapen, varkens/zwijnen en paarden om op te voeden. Op paarden zijn de adulte teken voornamelijk te vinden op de achterhand bij de staart (Figuur 3) en in de liesstreek [10] en bij runderen daarnaast ook op het kossem en de uier (Figuur 6), en in de oksels [2]. Vrouwelijke teken voeden gedurende ongeveer 2 weken op een gastheer [8], waarbij ze 2 cm groot kunnen worden. Mannetjes nemen meerdere korte bloedmaaltijden. Zij blijven langer op een gastheer om met de daar aanwezige vrouwtjes te paren. Bevruchte vrouwtjes laten zich op de grond vallen waar ze enkele duizenden eieren leggen.
Adulte Hyalomma teken kunnen ook mensen bijten [11], hoewel mensen niet worden beschouwd als hun voorkeursgastheer [12].

Figuur 6. Voedende vrouwelijke Hyalomma teek op een rund. (Bron: Zati Vatansever, Kafkas University)

Hyalomma larven en nimfen worden regelmatig op trekvogels in landen buiten hun verspreidingsgebied gevonden [13, 14, 15]. In 2012 is tijdens een pilot surveillance bij trekvogels door het Centrum Monitoring Vectoren (CMV) van de Nederlandse Voedsel- en Warenautoriteit (NVWA) in samenwerking met het NIOO (Nederlands Instituut voor ecologie) vogeltrekstation, een volgezogen Hyalomma nimf gevonden op een kleine karekiet [16]. Ook werd in 2016 in het kader van Eco-alert, een vierjarig project voor de vroege opsporing van insecten-overdraagbare infectieziekten, één Hyalomma nimf gevonden op een kleine karekiet en één op een gekraagde roodstaart [17, 18].
Daarnaast worden in Noord, West en Midden Europese landen ook af en toe adulte Hyalomma teken gemeld, zoals in Duitsland [19, 20, 21] en in het Verenigd Koninkrijk [22]. Ook zijn in studies van de faculteit Diergeneeskunde, Utrecht Universiteit, tussen 2005 en 2009 een drietal volwassen Hyalomma teken aangetroffen op paarden uit de grensstreek met Duitsland [23, 24]. In 2012 werd in Nederland een volwassen mannelijke Hyalomma teek aangetroffen op een mens. Bij onderzoek door het CMV NVWA van de mogelijke locatie waar deze teek kon zijn opgelopen, zijn geen Hyalomma teken aangetroffen [25].
Naast de immature stadia die zich via trekvogels kunnen verspreiden, verspreiden volwassen Hyalomma teken zich via grote dieren zoals runderen en paarden [26]. Voor het vestigen van populaties noordelijker dan de huidige endemische gebieden wordt het meeliften van grote aantallen adulten met wilde en gehouden grote hoefdieren via het Midden-Oosten en de Balkan als een groter risico ingeschat dan via immature stadia op trekvogels [2, 9].

Hyalomma teken zomer 2019
In Nederland zijn in de zomer van 2019 zeven vrouwelijke en drie mannelijke volwassen H. marginatum teken gevonden op verschillende locaties in Nederland. Vijf teken zijn gevonden in Drenthe, één in Friesland, één in Flevoland, twee in Gelderland en één in Noord-Brabant. De teken zijn gevonden tussen begin juli en eind september. Negen teken werden gevonden op paarden met weidegang en één teek werd gevonden op een persoon. De identificatie van acht teken is uitgevoerd door het CMV NVWA, en van één teek door Centrum Zoönosen & Omgevingsmicrobiologie (Z&O) van het RIVM. Daarnaast was één teek niet beschikbaar en is de waarschijnlijkheidsdiagnose gesteld op basis van door de vinder gemaakte foto’s. Vlak voor de vondsten in Nederland zijn in Duitsland de vondsten van adulte Hyalomma-teken gemeld [20, 27]. De aandacht die dit heeft gekregen in de Nederlandse media, heeft vermoedelijk bijgedragen aan een vergrote alertheid.
Naar aanleiding van de vondsten in 2019 is door de Faculteit Diergeneeskunde, in samenwerking met het RIVM en het CMV NVWA, een onderzoek uitgevoerd naar de aanwezigheid van adulte Hyalomma teken op paarden. Van augustus tot en met oktober 2019 zijn hiervoor 40 paardenbedrijven en maneges bezocht in het oosten en noorden van Nederland, waarbij per locatie vijf paarden zijn onderzocht op teken. Per paardenbedrijf zijn paarden verkozen, waarvan werd aangegeven door de eigenaar/verzorger dat met deze paarden regelmatig buitenritten gemaakt worden. Op geen van de locaties of paarden zijn Hyalomma teken aangetoond, wel zijn zes Ixodes spp. teken gevonden. Hiermee lijkt het vooralsnog onwaarschijnlijk dat grote aantallen volwassen Hyalomma teken in Nederland aanwezig zijn.

Ziekteverwekkers
Tabel 1 geeft een overzicht van de belangrijkste infectieziekten die worden overgedragen door Hyalomma teken, schapenteken en vlekkenteken. Daaronder worden de belangrijkste infectieziekten voor mens en dier waarvoor H. marginatum vector is uitgebreid besproken.

Tabel 1. Overzicht van de schapenteek, de vlekkenteek en de Middellandse Zee teek
Schapenteek

Infectieziekten door Hyalomma teken overgedragen op de mens
Krim-Congovirus
Hyalomma marginatum is de belangrijkste vector voor het Krim-Congovirus. Dit virus komt momenteel voor in Azië, Afrika, Zuid (Oost)-Europa (Bulgarije, Griekenland, Turkije, Albanië, Servië, Bosnië, Kroatië, Spanje) en delen van Rusland [28, 29]. Mensen kunnen besmet raken met het virus via een beet van een besmette Hyalomma teek, maar ook bij het fijnknijpen van een besmette volgezogen teek. Ook kan het virus overgedragen worden bij direct contact met besmet bloed, excreta en weefsels, zoals bij het slachten van vee en wilde dieren en het verzorgen van patiënten (medisch personeel). Daarnaast kunnen mensen besmet raken door het drinken van ongepasteuriseerde melk van geïnfecteerde runderen. In landen waar het Krim-Congovirus endemisch is, komen infecties vooral bij boeren, slachthuismedewerkers en jagers voor [30].
Bij mensen die met het Krim-Congovirus besmet zijn, verloopt de infectie in de meeste gevallen (ca. 80-88%) asymptomatisch tot mild (lichte koorts) [31, 32]. Een klein percentage besmette mensen ontwikkelt een ernstiger ziektebeeld; Krim-Congo-hemorragische koorts (Crimean Congo Hemorrhagic Fever, CCHF). CCHF wordt gekenmerkt door hoge koorts, shock en bloedingen. Bij een ernstig ziektebeeld overlijdt 5-40% van de patiënten [33].
In landen waar CCHFV hoog endemisch is, zoals in Turkije en Afghanistan, worden meer dan 50 patiënten per jaar gerapporteerd [33, 34]. In Europa (EU-lidstaten) zijn in 2018 acht gevallen gemeld, waarvan zes in Bulgarije, één in Griekenland (import vanuit Bulgarije) en één in Spanje [35]. In 2008 werd de eerste patiënt gemeld die de infectie had opgelopen in Griekenland en in 2016 in Spanje [36].
Normaal gesproken circuleert het Krim-Congovirus onopgemerkt tussen teken en de gastheren van de teken: kleine en grote zoogdieren. Bij (grote) uitbraken van Krim-Congo-hemorragische koorts spelen bijzondere omstandigheden een rol. De eerst beschreven uitbraak in de Krim in 1944 kon ontstaan nadat soldaten en boeren leegstaande boerderijen en landerijen opnieuw in gebruik gingen nemen. Door de Duitse bezetting was het gebied verlaten, waardoor hazen en andere kleine zoogdieren flink in aantal waren toegenomen en daarmee de populatie Hyalomma-teken. Bij gebrek aan de voorkeurs-gastheren voor de adulte Hyalomma-teken, zoals runderen en schapen, werden de soldaten en terugkerende boeren belaagd door de met Krim-Congovirus besmette teken. Ook bij de uitbraak in Bulgarije (1950) was sprake van een verstoring van de natuurlijke cyclus tussen Hyalomma teken en hun voorkeursgastheren, toen op grote schaal bos, moeras en andere natuurgebieden werden omgevormd tot landbouwgrond. Het gevolg was dat de teken hun bloedmaaltijd gingen nemen bij de aanwezige mensen en daarbij het virus konden overbrengen [28].
Paarden en runderen kunnen wel besmet raken met het Krim-Congovirus, maar worden er niet ziek van. Een Hyalomma teek kan het virus tijdens een bloedmaaltijd opnemen en trans-stadieel doorgeven bij het vervellen naar een volgend stadium. Ook kan het virus trans-ovarieel naar de eitjes overgedragen worden, zodat de daaruit komende larven besmet zijn. Bij zoogdieren treedt na infectie een kortdurende hoge viremie op, waardoor ze het virus kunnen doorgeven aan naïeve teken. Bij vogels daarentegen lijkt een laaggradige viremie op te treden die niet hoog genoeg is om het virus door te geven aan een naïeve teek. Wel kunnen op vogels naast elkaar voedende teken het virus direct aan elkaar doorgeven, een proces dat aangeduid wordt met de term co-feeding [37].
De negen beschikbare Hyalomma-teken die in Nederland in 2019 zijn gevonden, zijn door het RIVM onderzocht. Er is géén Krim-Congovirus in de onderzochte teken aangetroffen. Dat komt overeen met eerdere bevindingen: een vijftigtal Hyalomma nimfen en adulten die sinds 2012 in Noordwest-Europa zijn aangetroffen, zijn alle negatief getest voor het Krim-Congovirus [16, 19, 20, 22, 38, 39].

Rickettsia
In één van de negen teken is wel Rickettsia aeschlimannii aangetroffen. Rickettsia aeschlimannii behoort tot de Spotted Fever Group van de Rickettsia’s, obligaat intracellulaire bacteriën die door teken worden overgedragen. Een infectie met een Spotted Fever Rickettsia kan bij de mens gepaard gaan met koorts, hoofdpijn, spierpijn en een karakteristieke huiduitslag. In gebieden waar de Hyalomma teek van nature voorkomt, wordt ziekte veroorzaakt door R. aeschlimannii zeer incidenteel gediagnosticeerd, hoewel er waarschijnlijk sprake is van onderrapportage [40]. De ziekte is goed te behandelen met antibiotica.

Infectieziekten door Hyalomma teken overgedragen op dieren

Babesia caballi en Theileria equi
Verschillende tekensoorten zijn vector voor equine piroplasmose (Babesia caballi en Theileria equi), waaronder Hyalomma marginatum (Tabel 1). Deze protozoaire infecties komen endemisch voor in de meeste tropische en gematigde regio’s, waaronder Zuid-Europa. Paarden zijn het reservoir voor T. equi. Voor B. caballi zijn paarden en teken reservoirs, vanwege trans-ovariële overdacht van de parasieten op de teken-eieren. Overigens kunnen ook andere paardachtigen, zoals ezels en zebra’s, geïnfecteerd worden met B. caballi en T. equi en piroplasmose ontwikkelen.
Na infectie invadeert B. caballi erythrocyten en T. equi erythrocyten en leukocyten [41]. Veel piroplasma infecties verlopen asymptomatisch. Symptomatische infecties kunnen acuut, subacuut of chronisch verlopen. Bij de acute vorm vertoont een paard onder andere (hoge) koorts, anemie, icterus en hemoglobinurie, waarbij deze verschijnselen vaak meer uitgesproken zijn bij een infectie met T. equi. Bij de subacute vorm is er naast deze verschijnselen ook sprake van gewichtsverlies en is de koorts vaak intermitterend. De chronische vorm wordt gekenmerkt door algemene klachten, zoals slechte eetlust, slecht presteren en vermagering [42]. Het risico op een ernstig ziekteverloop neemt toe naarmate er in de regio meer geïnfecteerde paarden en teken zijn en de aangedane paarden immunologisch naïef. [43]
Incidenteel wordt B. caballi of T. equi gevonden in paarden in Noordwest-Europa [44]. In Nederland zijn tijdens een studie in 2010 twaalf asymptomatisch geïnfecteerde paarden gevonden, waarvan acht met en vier zonder buitenland anamnese. Ook werden tijdens de studie twee symptomatische paarden met anemie en koorts gediagnosticeerd met T. equi [45]. Dermacentor reticulatus was vermoedelijk de vector van deze infecties.

Theileria annulata
Bij runderen kan H. marginatum tropische theileriose (Theileria annulata) overbrengen (Tabel 1). Deze ziekte komt voor in Noord Afrika, Azië en Zuid-Europa [46], waardoor het ook wel mediterrane theileriose wordt genoemd. De parasieten infecteren erythrocyten en leukocyten, waarna anemie, leukopenie en lymfocytopenie kunnen ontstaan, met als klinische verschijnselen onder andere koorts, vergrote lymfeknopen, anorexie en zwakte [47]. In Nederland komt tropische theileriose niet voor.

De negen door het RIVM onderzochte Hyalomma teken testten negatief voor Babesia en Theileria.
Bij de GD (Gezondheidsdienst voor Dieren) en het VMDC (Veterinair Microbiologisch Diagnostisch Centrum) van de faculteit Diergeneeskunde is laboratoriumdiagnostiek beschikbaar voor Theileria en Babesia bij paarden en runderen en zij kunnen dierenartsen inhoudelijk ondersteunen bij de diagnose van deze infecties.
Voor zover bekend speelt H. marginatum geen rol als vector voor ziekteverwekkers van honden en katten, hoewel het mogelijk lijkt dat B. caballi en T. equi leiden tot klinische infecties bij honden [48].

Surveillance van vectoren in Nederland
Het Centrum Monitoring Vectoren van de NVWA monitort de introductie, verspreiding en vestiging van vectoren, zoals steekmuggen, teken en knutten, door middel van zowel actieve monitoring als door het verzamelen en natrekken van meldingen. Het CMV NVWA voert identificaties uit, bekijkt of ingrijpen wenselijk is en adviseert zo nodig over de mogelijkheden van bestrijding. Het Centrum werkt samen met het RIVM en WBVR (Wageningen Bioveterinary Research) voor vector-gebonden infectieziekten.
Indien een (mogelijke) Hyalomma teek gevonden wordt, wordt aangeraden deze zo snel mogelijk met een pincet of tekentang te verwijderen. Het CMV NVWA ontvangt vervolgens graag een melding van de vondst. Deze teken (of tijgermuggen, of andere vectoren) kunnen gemeld worden via de website van de NVWA. Duidelijke foto’s kunnen ook direct gemaild worden naar cmv@minlnv.nl of er kan contact opgenomen worden om materiaal in te sturen voor identificatie. De vondst kan het beste (in de koelkast) bewaard en verstuurd worden in een droge flessendop omhuld in vershoudfolie of in een klein leeg (medicijn)potje.
Het RIVM onderzoekt vectoren op de aanwezigheid van ziekteverwekkers en zorgt dat gezondheidsprofessionals op de hoogte zijn van de ziekteverwekkers en de beschikbare diagnostiek. Het RIVM informeert de Gemeentelijke Gezondheidsdiensten (GGD ’s), burgers en (dieren)artsen over mogelijke gezondheidsrisico’s en welke maatregelen zij kunnen nemen. De GD, WBVR en de faculteit Diergeneeskunde van de Universiteit Utrecht doen dat voor dierziekten. Bij vragen over de eigen gezondheid kunt u terecht bij de huisarts of de GGD.

Referenties
1. Palomar AM, Portillo A, Mazuelas D, Roncero L, Arizaga J, Crespo A, et al. Molecular analysis of Crimean-Congo hemorrhagic fever virus and Rickettsia in Hyalomma marginatum ticks removed from patients (Spain) and birds (Spain and Morocco), 2009-2015. Ticks and Tick-borne Diseases. 2016;7 5:983-7; doi: 10.1016/j.ttbdis.2016.05.004.
2. EFSA. Scientific Opinion on the Role of Tick Vectors in the Epidemiology of Crimean-Congo Hemorrhagic Fever and African Swine Fever in Eurasia, EFSA Panel on Animal Health and Welfare (AHAW). EFSA Journal. 2010;8 8:156. https://efsa.onlinelibrary.wiley.com/doi/pdf/10.2903/j.efsa.2010.1703.
3. ECDC/EFSA: Hyalomma marginatum – current known distribution: July 2019. https://www.ecdc.europa.eu/en/publications-data/hyalomma-marginatum-current-known-distribution-july-2019 (2019). Accessed February 4 2020.
4. ECDC: Hyalomma marginatum – Factsheet for experts. https://www.ecdc.europa.eu/en/disease-vectors/facts/tick-factsheets/hyalomma-marginatum Accessed February 10 2020.
5. ECDC: Ixodes ricinus – Factsheet for experts. https://www.ecdc.europa.eu/en/disease-vectors/facts/tick-factsheets/ixodes-ricinus (2014). Accessed February 10 2020.
6. Estrada-Peña A, Mihalca AD, Petney TN. Ticks of Europe and North America. Springer International Publishing; 2017.
7. Hoogstraal H. The epidemiology of tick-borne Crimean-Congo hemorrhagic fever in Asia, Europe, and Africa. Journal of Medical Entomology. 1979;15 4:307-417; doi: 10.1093/jmedent/15.4.307.
8. Estrada-Peña A, Martinez Aviles M, Munoz Reoyo MJ. A population model to describe the distribution and seasonal dynamics of the tick Hyalomma marginatum in the Mediterranean Basin. Transboundary and Emerging Diseases. 2011;58 3:213-23; doi: 10.1111/j.1865-1682.2010.01198.x.
9. Gray JS, Dautel H, Estrada-Pena A, Kahl O, Lindgren E. Effects of climate change on ticks and tick-borne diseases in Europe. Interdisciplinary Perspectives on Infectious Diseases. 2009;2009:593232; doi: 10.1155/2009/593232.
10. Tirosh-Levy S, Gottlieb Y, Apanaskevich DA, Mumcuoglu KY, Steinman A. Species distribution and seasonal dynamics of equine tick infestation in two Mediterranean climate niches in Israel. Parasites & Vectors. 2018;11 1:546; doi: 10.1186/s13071-018-3093-0.
11. Bakirci S, Aysul N, Bilgic HB, Hacilarlioglu S, Eren H, Karagenc T. Tick Bites on Humans in Southwestern Region of Turkey: Species Diversity. Turkiye Parazitolojii Dergisi. 2019;43 1:30-5; doi: 10.4274/tpd.galenos.2019.6219.
12. Spengler JR, Estrada-Peña A. Host preferences support the prominent role of Hyalomma ticks in the ecology of Crimean-Congo hemorrhagic fever. PLoS Neglected Tropical Diseases. 2018;12 2:e0006248; doi: 10.1371/journal.pntd.0006248.
13. Labbe Sandelin L, Tolf C, Larsson S, Wilhelmsson P, Salaneck E, Jaenson TG, et al. Candidatus Neoehrlichia mikurensis in Ticks from Migrating Birds in Sweden. PLoS ONE. 2015;10 7:e0133250; doi: 10.1371/journal.pone.0133250.
14. Hasle G, Bjune G, Edvardsen E, Jakobsen C, Linnehol B, Roer JE, et al. Transport of ticks by migratory passerine birds to Norway. The Journal of Parasitology. 2009;95 6:1342-51; doi: 10.1645/ge-2146.1.
15. Poupon M, Lommano E, Humair PF, Douet V, Rais O, Schaad M, et al. Prevalence of Borrelia burgdorferi sensu lato in ticks collected from migratory birds in Switzerland. Applied and Environmental Microbiology. 2006;72 1:976-9; doi: 10.1128/aem.72.1.976-979.2006.
16. Heylen D, Fonville M, Docters van Leeuwen A, Stroo A, Duisterwinkel M, van Wieren S, et al. Pathogen communities of songbird-derived ticks in Europe’s low countries. Parasites & Vectors. 2017;10 497; doi: 10.1186/s13071-017-2423-y.
17. Reusken C. Eco Alert project. Manuscript in preparation.
18. ZonMW. Eco-alert: critical control points for early warning of arboviral emergence. https://www.zonmw.nl/nl/onderzoek-resultaten/gezondheidsbescherming/programmas/project-detail/non-alimentaire-zooenosen/eco-alert-critical-control-points-for-early-warning-of-arboviral-emergence/ (2020). Accessed February 17 2020.
19. Chitimia-Dobler L, Nava S, Bestehorn M, Dobler G, Wolfel S. First detection of Hyalomma rufipes in Germany. Ticks and Tick-borne Diseases. 2016;7 6:1135-8; doi: 10.1016/j.ttbdis.2016.08.008.
20. Chitimia-Dobler L, Schaper S, Riess R, Bitterwolf K, Frangoulidis D, Bestehorn M, et al. Imported Hyalomma ticks in Germany in 2018. Parasites & Vectors. 2019;12 1:134; doi: 10.1186/s13071-019-3380-4.
21. Kampen H, Poltz W, Hartelt K, Wolfel R, Faulde M. Detection of a questing Hyalomma marginatum marginatum adult female (Acari, Ixodidae) in southern Germany. Experimental & Applied Acarology. 2007;43 3:227-31; doi: 10.1007/s10493-007-9113-y.
22. Hansford KM, Carter D, Gillingham EL, Hernandez-Triana LM, Chamberlain J, Cull B, et al. Hyalomma rufipes on an untraveled horse: Is this the first evidence of Hyalomma nymphs successfully moulting in the United Kingdom? Ticks and Tick-borne Diseases. 2019;10 3:704-8; doi: 10.1016/j.ttbdis.2019.03.003.
23. Nijhof AM, Bodaan C, Postigo M, Nieuwenhuijs H, Opsteegh M, Franssen L, et al. Ticks and associated pathogens collected from domestic animals in the Netherlands. Vector borne and Zoonotic Diseases. 2007;7 4:585-95; doi: 10.1089/vbz.2007.0130.
24. Butler CM, Sloet van Oldruitenborgh-Oosterbaan M, Werners AH, Stout TAE, Jongejan F, Houwers D. Classification of ticks collected from horses in the Netherlands in 2008–2009 and identification of the (zoonotic) agents they contain. Pferdeheilkunde. 2016; doi: 10.21836/PEM20160405.
25. Graveland H, Roest H, Stenvers O, Valkenburgh S, Friesema I, van der Giessen J, et al: Staat van Zoönosen 2012. RIVM The Netherlands; 2013: 44. https://www.rivm.nl/bibliotheek/rapporten/092330002.pdf
26. Gunes T, Poyraz O, Vatansever Z. Crimean-Congo hemorrhagic fever virus in ticks collected from humans, livestock, and picnic sites in the hyperendemic region of Turkey. Vector borne and Zoonotic Diseases. 2011;11 10:1411-6; doi: 10.1089/vbz.2011.0651.
27. Höhenheim U: Tropische Zecken: Neu eingewanderte Art überwintert erstmals in Deutschland. 2019. https://www.uni-hohenheim.de/pressemitteilung?tx_ttnews%5Btt_news%5D=43734&cHash=5fd3c0e9da33d842f4ee127beaf7b078
28. Bazanow BA, Pacon J, Gadzala L, Fracka A, Welz M, Paweska J. Vector and Serologic Survey for Crimean-Congo Hemorrhagic Fever Virus in Poland. Vector borne and Zoonotic Diseases. 2017;17 7:510-3; doi: 10.1089/vbz.2016.2075.
29. Leblebicioglu H. Crimean-Congo haemorrhagic fever in Eurasia. International Journal of Antimicrobial Agents. 2010;36 Suppl 1:S43-6;
doi: 10.1016/j.ijantimicag.2010.06.020.
30. Ergonul O. Crimean-Congo hemorrhagic fever virus: new outbreaks, new discoveries. Current Opinion in Virology. 2012;2 2:215-20; doi: 10.1016/j.coviro.2012.03.001.
31. Ergonul O. Crimean-Congo haemorrhagic fever. The Lancet Infectious Diseases. 2006;6 4:203-14; doi: 10.1016/s1473-3099(06)70435-2.
32. Bodur H, Akinci E, Ascioglu S, Öngürü P, Uyar Y. Subclinical infections with Crimean-Congo hemorrhagic fever virus, Turkey. Emerging Infectious Diseases. 2012;18 4:640-2; doi: 10.3201/eid1804.111374.
33. Bente DA, Forrester NL, Watts DM, McAuley AJ, Whitehouse CA, Bray M. Crimean-Congo hemorrhagic fever: history, epidemiology, pathogenesis, clinical syndrome and genetic diversity. Antiviral Research. 2013;100 1:159-89; doi: 10.1016/j.antiviral.2013.07.006.
34. WHO: WHO Health Topics; Crimean-Congo haemorrhagic fever. https://www.who.int/health-topics/crimean-congo-haemorrhagic-fever/#tab=tab_1 Accessed 27 January 2020
35. ECDC: Crimean-Congo haemorrhagic fever. Annual epidemiological report for 2018. Stockholm: European Centre for Disease Prevention and Control; 2019.
36. ECDC: Factsheet about Crimean-Congo haemorrhagic fever. https://www.ecdc.europa.eu/en/crimean-congo-haemorrhagic-fever/facts/factsheet Accessed 27 January 2020
37. Requena-Garcia F, Cabrero-Sanudo F, Olmeda-Garcia S, Gonzalez J, Valcarcel F. Influence of environmental temperature and humidity on questing ticks in central Spain. Experimental & Applied Acarology. 2017;71 3:277-90; doi: 10.1007/s10493-017-0117-y.
38. Jameson LJ, Morgan PJ, Medlock JM, Watola G, Vaux AG. Importation of Hyalomma marginatum, vector of Crimean-Congo haemorrhagic fever virus, into the United Kingdom by migratory birds. Ticks and Tick-borne Diseases. 2012;3 2:95-9; doi: 10.1016/j.ttbdis.2011.12.002.
39. Grandi G, Chitimia-Dobler L, Choklikitumnuey P, Strube C, Springer A, Albihn A, et al. First records of adult Hyalomma marginatum and H. rufipes ticks (Acari: Ixodidae) in Sweden. Ticks and Tick-borne Diseases. 2020:101403; doi: https://doi.org/10.1016/j.ttbdis.2020.101403.
40. ECDC: Epidemiological situation of rickettsioses in EU/EFTA countries. Stockholm: European Centre for Disease Prevention and Control; 2013.
41. Onyiche TE, Suganuma K, Igarashi I, Yokoyama N, Xuan X, Thekisoe O. A Review on Equine Piroplasmosis: Epidemiology, Vector Ecology, Risk Factors, Host Immunity, Diagnosis and Control. International Journal of Environmental Research and Public Health. 2019;16 10:1736; doi: 10.3390/ijerph16101736.
42. Werners-Butler CM, Daha TJ, Doorn van DCK, Duijkeren van E, Goehring LS, Houwers D, et al. Leidraad iii – Infectieuze aandoeningen –teekgerelateerd. Tijdschrift voor Diergeneeskunde. 2008;133 11. https://www.knmvd.nl/app/uploads/2019/07/2008-Leidraad-III-teken-TvD-Butler-et-al..pdf.
43. Wise LN, Kappmeyer LS, Mealey RH, Knowles DP. Review of equine piroplasmosis. Journal of Veterinary Internal Medicine. 2013;27 6:1334-46; doi: 10.1111/jvim.12168.
44. OIE World Animal Health Information Database (WAHIS) Interface. Disease Information, Disease timelines Equine piroplasmosis. https://www.oie.int/wahis_2/public/wahid.php/Diseaseinformation/Diseasetimelines Accessed January 29 2020.
45. Butler CM, Sloet van Oldruitenborgh-Oosterbaan MM, Stout TAE, van der Kolk JH, Wollenberg Lvd, Nielen M, et al. Prevalence of the causative agents of equine piroplasmosis in the South West of The Netherlands and the identification of two autochthonous clinical Theileria equi infections. Veterinary Journal. 2012;193 2:381-5; doi: 10.1016/j.tvjl.2011.12.014.
46. OIE World Animal Health Information Database (WAHIS) Interface. Disease Information, Disease timelines Theileriosis. https://www.oie.int/wahis_2/public/wahid.php/Diseaseinformation/Diseasetimelines Accessed January 29 2020.
47. Ros-García A, Nicolás A, García-Pérez AL, Juste RA, Hurtado A. Development and evaluation of a real-time PCR assay for the quantitative detection of Theileria annulata in cattle. Parasites & Vectors. 2012;5:171-; doi: 10.1186/1756-3305-5-171.
48. Beck R, Vojta L, Mrljak V, Marinculić A, Beck A, Zivicnjak T, et al. Diversity of Babesia and Theileria species in symptomatic and asymptomatic dogs in Croatia. International Journal Parasitology. 2009;39 7:843-8; doi: 10.1016/j.ijpara.2008.12.005.